地球科学进展

地球科学进展 ›› 2023, Vol. 38 ›› Issue (10): 999 -1014. doi: 10.11867/j.issn.1001-8166.2023.061

青促会专栏 上一篇    下一篇

森林生态系统土壤微生物碳利用效率对氮沉降增加的响应及其机制
张雪冰 1 , 2( ), 张泽和 1 , 2, 鲁显楷 1 , 2( )   
  1. 1.中国科学院华南植物园，中国科学院退化生态系统植被恢复与管理重点实验室，广东 广州 510650
    2.中国科学院大学，北京 100049
  • 收稿日期:2022-12-12 修回日期:2023-08-25 出版日期:2023-10-10
  • 通讯作者: 鲁显楷 E-mail:zhangxb@scbg.ac.cn;luxiankai@scbg.ac.cn
  • 基金资助:
    国家自然科学基金项目(32271687);中国科学院青年创新促进会优秀会员项目(Y201965)

Responses of Soil Microbial Carbon Use Efficiency to Elevated Nitrogen Deposition in Forest Ecosystems

Xuebing ZHANG 1 , 2( ), Zehe ZHANG 1 , 2, Xiankai LU 1 , 2( )   

  1. 1.Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystems, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China
    2.University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • Received:2022-12-12 Revised:2023-08-25 Online:2023-10-10 Published:2023-10-24
  • Contact: Xiankai LU E-mail:zhangxb@scbg.ac.cn;luxiankai@scbg.ac.cn
  • About author:ZHANG Xuebing, Ph.D student, research area includes biogeochemistry. E-mail: zhangxb@scbg.ac.cn
  • Supported by:
    the National Natural Science Foundation of China(32271687);Youth Innovation Promotion Association CAS(Y201965)
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大气氮沉降增加及其全球化影响了陆地生态系统碳循环模式。微生物碳利用效率是驱动土壤碳循环的重要因素，同时也是土壤碳循环模型的重要参数。然而，氮沉降对土壤微生物碳利用效率影响的结论不一致，其背后的作用机理也不清晰，这严重限制了对在大气氮沉降下土壤碳循环动态和碳储存潜力的预测。对森林生态系统土壤微生物碳利用效率的历程和方法进行了综述，并从生物因子和非生物因子两个方面归纳总结了氮沉降增加对微生物碳利用效率影响的机理。在生物因子方面，氮沉降可通过改变微生物量和群落结构以及调节微生物酶活影响微生物碳利用效率；在非生物因子方面，氮沉降可通过改变土壤氮状态、土壤化学计量学和土壤pH，以及地上植被动态（如根系分泌物、凋落物输入等）影响微生物碳利用效率。总体来看，适量氮沉降可以缓解生态系统的氮限制，提高微生物的活性，进而促进微生物碳利用效率；但过量氮沉降则会抑制微生物生长，降低微生物碳利用效率。最后，对未来研究进行了展望，强调要优化微生物碳利用效率的测定方法、从不同时间尺度和空间尺度研究多因素交互的影响等， 以期为深入研究森林生态系统碳循环过程与机制提供理论支持，同时为准确评估和预测森林生态系统土壤碳库的固碳潜力提供科学依据。

关键词: 氮沉降, 碳循环, 微生物碳利用效率, 微生物呼吸, 碳吸存

Globalization and elevated atmospheric Nitrogen (N) deposition have significantly altered the terrestrial carbon cycle. Soil microbial Carbon Use Efficiency (CUE) plays a key role in adjusting soil cycling rates and processes and is also an important parameter in soil C cycle models. However, the effects of elevated N deposition on soil microbial CUE are often inconsistent, which limits the reliability of predictions of both soil C cycle dynamics and C storage capacity under global changes. Here, we review advances in research on soil microbial CUE and measurement methods. We further explore the mechanisms underlying the effects of increased nitrogen deposition on CUE from both biological and abiotic perspectives in forest ecosystems. In terms of biological mechanisms, N deposition can affect CUE by changing microbial biomass and community structure and by regulating microbial enzyme activities. In terms of abiotic mechanisms, N deposition can affect CUE by changing the N addition-induced changes in the soil nitrogen state, soil stoichiometry, soil pH, and aboveground vegetation dynamics (such as root exudates and litter input), which can independently or jointly affect soil microbial CUE. In general, moderate nitrogen deposition can alleviate ecosystem nitrogen limitation and stimulate microbial activity, thus increasing soil microbial CUE. In contrast, excessive N deposition decreases microbial CUE by inhibiting microbial growth. Lastly, the potential research activities and recommendations for future research are presented. Therefore, it is imperative to optimize the determination of microbial CUE for comparative research among different ecosystems. At temporal and spatial scales, more attention should be paid to the interaction effects of multiple factors under global changes, so that there is a strong theoretical basis for evaluating and predicting the soil carbon sequestration capacity in forest ecosystems.

Key words: Nitrogen deposition, Carbon cycle, Microbial carbon use efficiency, Microbial respiration, Carbon sequestration

中图分类号: 

图1 土壤微生物介导的陆地生态系统碳循环示意图（据参考文献［ 21 - 22 ］修改）
Fig. 1 Schematic diagram of carbon cycling in terrestrial ecosystems mediated by soil microorganisms （modified after references ［21-22］）
图2 微生物碳利用效率的重要研究历程
Fig. 2 Important research history of microbial carbon use efficiency
表1 土壤微生物碳利用效率（ CUE）测定方法的对比
Table 1 Comparison of different soil microbial Carbon Use Efficiency （ CUE） measurements
方法 公式 特点、假设与CUE结果评估
13C

C U E = 13 M B C ( M 13 B C + R 13 )

式中：13MBC为标记13C的微生物量；13R为培养时间内13CO2的累积排放量

① 需要有机示踪剂，可能会降低微生物生长（低估原位CUE）［ 46 ］；

② 示踪剂会很快被吸收（<6 h），并随时间逐渐被矿化（初始CUE高，随着时间降低；CUE对培养时间很敏感［ 46 - 47 ］）；

③ 示踪剂会从生物量中迅速流失（<6 h），并形成矿物稳定的微生物产物（低估微生物吸收速率；高估CUE［ 46 ， 48 ］）；

④ 受微生物分泌物和周转影响（可能会降低CUE）［ 49 ］；

⑤ 假设葡萄糖代谢等于土壤有机质代谢（如果土壤有机质代谢效率低于葡萄糖，会高估CUE）；

⑥ 土壤环境可能会对微生物生物量和DNA提取产生干扰（在高可溶性有机碳浓度、高黏土含量等条件下，微生物生长无法确定）［ 46 ， 50 ］
18O

C U E = 18 M B C ( M 18 B C + R )

式中：18MBC为标记18O的微生物量； R 为呼吸速率

① 不需要有机示踪剂（测定原位CUE）；

② 示踪剂被吸收的速率是平缓的，并随着呼吸改变而改变（在培养过程中，CUE相对稳定）［ 46 ］；

③ 受微生物分泌物和周转影响（可能会降低CUE）［ 49 ］；

④ 微生物生长的氧97%来自于水（较精确估计CUE）［ 43 ］；

⑤ 假设新形成细胞的DNA含量与成熟细胞相同（高估或低估CUE）；

⑥ 土壤环境可能会对微生物生物量和DNA提取产生干扰（在高可溶性有机碳浓度、高黏土含量等条件下，微生物生长无法确定）［ 46 ， 50 ］；

⑦ 测定精度高，不受底物类型的影响
热呼吸

R q R C O 2 = 469 1 - γ S 4 - 115 ( γ S - γ M B ) [ C U E ( 1 - C U E ) ]

式中：469相当于葡萄糖水溶液的氧热量；γS-γMB 为底物与微生物量碳氧化态的差值；115为底物向微生物生物量转化过程中碳氧化态的平均能量损失

① 需要了解底物碳的氧化态（需要对底物进行修正来验证公式中的γS 或使用量热法估算土壤有机质的燃烧焓）［ 51 - 52 ］；

② 需要了解微生物量碳的氧化态（活性微生物群落必须符合式中γMB 的估计）［ 53 ］；

③ 该公式只限于氧化条件（在厌氧或发酵条件下，不能使用该式计算CUE）［ 54 ］；

④ 不受土壤提取的限制（可以在不同的土壤环境中测定CUE）
代谢通量分析

C U E = 6 × v 1 - ∑ C O 2 6 × v 1

以葡萄糖和丙酮酸为例，式中： v 1 表示葡萄糖-C的吸收率；ΣCO2表示由丙酮酸脱氢酶、葡萄糖酸脱氢酶、异柠檬酸脱氢酶和α-酮戊二酸脱氢酶控制的反应中所有以CO2形式损失的碳总和

① 适合短期测定，结果相对恒定（CUE相对较高）［ 46 ， 55 ］；

② 整合代谢过程的影响大于环境条件（在不同土壤类型和环境条件下，CUE是一致的）［ 46 ， 56 ］；

③ 假设葡萄糖代谢等于土壤有机质代谢（如果土壤有机质代谢效率低于葡萄糖，会高估CUE）；

④ 不受土壤提取的限制（可以在不同的土壤环境中测定CUE）；

⑤ 结果受底物类型的影响
化学计量学模型

S C ∶ X = B C ∶ X L C ∶ X × 1 E E A C ∶ X

C U E C ∶ X = C U E m a x × S C ∶ X ( S C ∶ X + K X )

式中： B C ∶ X 为微生物生物量碳与氮或磷的比值； L C ∶ X 是有效碳与氮或磷的比值； E E A C ∶ X 表示与碳氮或磷相关的酶活性之比；基于热力学约束， C U E m a x 为0.6； K X 是半饱和参数，为0.5

① CUE是通过土壤中全库的化学计量计算的（计量学可能不能反映活跃循环的库，如总微生物量和活跃的生物量）［ 57 ］；

② 使用常规的土壤测定方法，参数容易获取（可以用早期存在的数据计算CUE）；

③ 由于热力学限制，假设CUE最大值为0.6（相较于其他方法，该法计算出的CUE范围较小）［ 58 ］；

④ 模型假设和公式中的经验系数包含较大的不确定性；

⑤ CUE易随时间改变

图3 微生物量碳（MBC）总增长率的 18O-H2O测定方法（据参考文献［ 65 ］修改）
氯仿熏蒸法提取土壤微生物量碳（1）；用 18O-H 2O培养土壤，确定产生的新DNA（2）；提取土壤DNA （3）；量化总微生物量碳（4）和DNA总量（5）来计算总微生物量碳与DNA总量的比值；用DNA总量和 18O富集量（6）来确定产生的新DNA（8）；用总微生物量碳与DNA总量的比值（7）来计算培养期间产生的新微生物量碳（9）
Fig. 3 The 18O-H2O method of evaluating gross Microbial Biomass Carbon （MBC） growth （modified after reference ［ 65 ］）
Soil collected from the environment is subject to chloroform fumigation extraction （1） and incubation with 18O-H 2O to determine new DNA production （2）. The DNA is extracted from the soil （3）. The total MBC （4） and DNA （5） are quantified to calculate the ratio of MBC： total DNA. The total quantity of DNA and its 18O enrichment （6） are used to determine the new DNA produced （8）， and the ratio of MBC： total DNA （7） is then multiplied with this value to calculate the new MBC produced during the incubation （9）
图4 不同 18O方法测定的示意图以及加入液体水产生的“脉冲效应”（据参考文献［ 42 ］修改）
Fig. 4 Schematic representation of the different 18O methods tested and the start of the Birch effect through the addition of a liquid tracer （modified after reference ［ 42 ］）
表2 氮沉降森林对土壤微生物碳利用效率的影响
Table 2 Effects of nitrogen deposition on microbial carbon use efficiency of forests

处理

方式

 地点 氮背景值/［kg/（hm2⋅a）］ 植被类型 氮形式

处理水平/

［kg/（hm2⋅a）］

 施肥时间/a 碳利用效率 研究方法 参考文献
加氮 中国 — 常绿阔叶混交林 NH4NO3

室内加氮（μg/g⋅dry

soil）： 4， 8， 16， 64

 — ↑ 化学计量学 ［ 72 ］
中国 2.7 针叶阔叶混交林 CH4N2O 2.5， 7.5 5 有机层：低氮↑高氮↓ H2O-18O标记法 ［ 77 ］
中国 — 针叶阔叶混交林 CH4N2O 0， 5， 10 8 - 化学计量学 ［ 76 ］
瑞士 — 山毛榉和云杉人工林 （NH4）2SO4 50 0.16 ↓ 醋酸—麦角甾醇掺入法 ［ 78 ］
美国 — 温带针叶林 NH4NO3 112 8 ↓ 化学计量学 ［ 75 ］
美国 1.37 人工针叶林 NH4NO3 11.2 7 ↑ 13C标记葡萄糖和香豆素——基于PLFA ［ 79 ］
图5 森林生态系统对长期氮添加响应的阶段过程（据参考文献［ 84 ］修改）
横坐标中0表示氮限制初期阶段；1表示氮限制中期阶段；2表示氮饱和阶段；3表示氮过饱和阶段
Fig. 5 The stage of forest ecosystem responses to long-term nitrogen additions （modified after reference ［ 84 ］）
Abscissa： 0 means pretreatment with strong nitrogen limitations on growth； 1 means the middle stage of nitrogen limitation where a fertilier effect continues； 2 means ecosystems are N-saturated， where a fertilizer effect stops； 3 means ecosystems are excess in nitrogen
图6 氮沉降对土壤微生物碳利用效率的影响机制
Fig. 6 Mechanism of nitrogen deposition on soil microbial carbon use efficiency
图7 氮沉降下土壤微生物碳利用效率对土壤有机碳固存的可能影响（据参考文献［ 24 ］修改）
蓝色表示正向影响，红色表示负向影响
Fig. 7 Possible effects of changes in soil microbial CUE on SOC stocks under N deposition （modified after reference ［ 24 ］）
Blue arrows indicate a positive effect and red arrows indicate a negative effect of the variable at the base of the arrow on the variable at its head
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